Թանգարանի հիմնական ցուցադրության բացման պաշտոնական արարողությունը տեղի է ունեցել 2007 թվականի ապրիլի 3–ին Հայաստանի Հանրապետության նախագահ Ռոբերտ Քոչարյանի, Երևանի քաղաքապետ Երվանդ Զախարյանի և պաշտոնատար այլ անձանց մասնակցությամբ:
Թանգարանի հիմնական ցուցադրությունը բաղկացած է երեք բաժիններից.
Երևանի պատմությունը հնագույն ժամանակներից մինչև ուշ միջնադար,
Երևանը 19–րդ դարում,
19-րդ դարավերջից մինչև մեր օրերը:
