Առաջին ցուցասրահում ներկայացված է Երևանի պատմությունը հնագույն ժամանակներից մինչև ուշ միջնադար (Երևանյան քարայր, Շենգավիթ, Կարմիր բերդ, Ավան-Առինջ, Էրեբունի, Կարմիր բլուր): Սրահի կենտրոնում տեղադրված է նաև հին Երևանի մանրակերտը:
Երևանի տարբեր վայրերում կատարված հնագիտական պեղումների ընթացքում ձեռք բերված ցուցանմուշներով է հարուստ այս սրահը: Դրանցից հատկապես հարկ է նշել Հրազդան գետի ափին հայտնաբերված հին քարեդարյան ժամանակաշրջանի կայան-քարանձավները, ինչպես նաև այնտեղ հայտնաբերված մ.թ.ա 80-40 հազ. տարի առաջ թվագրվող աշխատանքային գործիքների հարուստ հավաքածուն: Հաջորդ հնագիտական հուշարձանը Շենգավիթ պարսպապատ բնակավայրն է, որը 6000 տարվա պատմություն ունի:
Հնագիտական բազմաթիվ իրեր` խեցանոթներ, բրոնզե ու երկաթե զարդեր, զենքեր են հայտնաբերվել Երևանի տարբեր մասերում`մասնավորապես Ծիծեռնակաբերդում, Ավանում, Քանաքեռում, Զեյթունում, Կարմիր բերդում, Կոնդում կատարված շինարարական և հողային աշխատանքների ժամանակ:
Երևանը՝ որպես քաղաք, հիմնադրվել է մ.թ.ա 782 թ. Արգիշտի առաջին թագավորի կողմից, որի թողած արձանագրությունն այսօր դարձել է մեր քաղաքի ծննդյան քարե վկայականը: Մոտ հարյուր տարի հետո Էրեբունին՝ որպես ռազմական, վարչական, տնտեսական կարևոր կենտրոն, իր տեղը զիջեց Ռուսա 2-րդի հիմնադրած Թեյշեբաինի բերդաքաղաքին, որը տեղակայված է Կարմիր Բլուրում:
Քաղաքի պատմության հաջորդ կարևոր փուլը, որը ներկայացված է սրահում, Արտաշիսյանների ժամանակաշրջանն է:
Ցուցասրահում ներկայացված է այդ ժամանակաշրջանին հատուկ կարասային թաղման մի օրինակ` զույգ կմախքով, որն իր բնույթով եզակի երևույթ է:
Որպես ուղեկցող նյութ գտնվել են արծաթե և բրոնզե զարդեր, խեցեղեն, մ.թ.ա. 1-ին դարին վերաբերող արծաթե դրամ, շան պատկերով դրոշմազարդ բռնակ և այլն:
Քաղաքն ուներ թաղեր, շուկա – հրապարակներ, քարավանատներ, որին իրենց ճարտարապետական նկարագրով հատուկ շուք էին տալես եկեղեցիները:
Առանձանահատուկ ուշադրության են արժանի 5-6-րդ դարերին պատկանող սբ. Պողոս-Պետրոս եկեղեցու որմնանկարները և մուտքի դուռը, սբ. Կաթողիկե Աստվածածին եկեղուցու 12-13-րդ դարի մատուռի մանրակերտը: